В XIV-XV вв Звенигрод был центром Звенигородского удельного княжества. По завещанию Дмитрия Донского в 1389 году княжество досталось его второму сыну Юрию Дмитриевичу, который превратил Звенигород в подлинную столицу своих владений, включавшие также Галич-Костромской, Рузу и Вятку.
Здесь Юрий Дмитриевич построил Звенигородский городок (Городок) и два каменных собора: Успенский собор , неподалёку Рождественский собор (в Саввино-Сторожевском монастыре), а также построил каменный Троицкий собор в Троицком монастыре (ныне Троице-Сергиева лавра). Вероятно, все три собора были расписаны при участии приглашённых князем Андрея Рублёва и Даниила Чёрного.
Здесь, в Городке, князья содержали опорные пункты, дружину и сборщиков дани.
Собор Успения Пресвятой Богородицы на Городке (Успенский собор) был построен на рубеже XIV и XV веков в крепости, обнесённой валами, частично сохранившимися и до наших дней. Строителями собора были московские мастера, создавший нарядный и стройный крестово-купольный четырёхстолпный храм, увенчанный одним куполом. Храм поставлен на высокий подклет, фасады выделяются своей резьбой - изящными «сноповидными» капителями, фризами резного растительного орнамента, перспективным порталом. Изящество пропорций и богатый декор выделяют храм из зодчества того периода.
Стены собора были расписаны неизвестными мастерами, при реставрации были найдены иконы Звенигородского чина - Спас Вседержитель, Архангел Михаил, Апостол Павел (в настоящее время в собрании Третьяковской галереи). Живопись икон Звенигородского чина принадлежит к шедеврам не только русской, но и мировой иконописи.
В 1837 году храм был реконструирован: первоначальные килевидные закомары и кокошники были заменены четырёхскатной кровлей, некоторые окна расширены, многие старинные фрески были сбиты.
В 1918 году реставраторы под руководством известного художника и реставратора Игоря Эммануиловича Грабаря раскрыли остатки первоначальных росписей. Грабарь писал, что «…краски дают богатую гамму тонов, которая, в связи с общим характером рисунка и типов ликов, заставляет говорить о руке мастера рублёвской школы».
Собор был закрыт в 1930-х годах, вновь открыт в 1946 году. С конца 1990-х годов является подворьем Саввино-Сторожевского монастыря. В результате завершённой в 2024 году реставрации были восстановлены все закомары и часть кокошников, ряд резных крашений, оконные проёмы снова сделаны узкими. Часть уникальной росписи начала XV века сохранилась.
Посетить удивительный Успенский собор на Городке можно в ходе тура Александра Воеводского «Купола и краски. Звенигород и Новый Иерусалим.»
